Peter Falk fait sa première apparition à l’écran en 1957, prenant part à un épisode de la série Robert Montgomery présente sur NBC. Après être passé par d’autres émissions télévisées, dont Studio One et Kraft Television Theatre, il fait ses premiers pas au cinéma en tournant sous la direction de Nicholas Ray dans le drame La Forêt interdite (1958). Très vite, il décroche un rôle important dans le drame policier, The Secret of the Purple Reef de William Witney, avant de tenir le rôle principal de Kid Twist, dans Crime, société anonyme de Stuart Rosenberg (1960). Ce film lui vaut une première nomination aux Oscars dans la catégorie « meilleur acteur de second rôle ».

Peter Falk évolue ensuite devant la caméra d’Alfred Hitchcock dans un épisode de la série culte, Alfred Hitchcock présente, et dans un épisode de la non moins culte série La Quatrième dimension (1961). Il joue cette même année dans la comédie de Frank Capra Milliardaire pour un jour (1961). Cité une seconde fois aux Oscars, Peter Falk commence à attirer l’attention du public et des gens de la profession.

À partir de 1968, Peter Falk se glisse dans la peau du célèbre enquêteur à l’imperméable et au cigare dans la série Columbo, et tourne 69 épisodes jusqu’en 2003.

En 1970, il joue dans le long-métrage Husbands qui marque le début d'une collaboration longue de plusieurs autres films avec son ami John Cassavetes (Une femme sous influence en 1974, Mickey and Nicky en 1976, Big trouble en 1985).

En 1987, il est le grand-père narrateur de la comédie The Princess Bride. La même année, il joue son propre rôle dans Les Ailes du désir de Wim Wenders. Puis en 2000, il est le père de David Paymer dans la comédie Enemies of Laughter de Joey Travolta. En 2002, il est à l'affiche d’Undisputed, drame musclé sur l'univers de la boxe en milieu carcéral, réalisé par Walter Hill, et dans lequel il est « Mendy Ripstein », un vieux gangster qui organise un combat entre Wesley Snipes et Ving Rhames.

En 2005, Peter Falk s’entoure de Laura San Giacomo et David Paymer dans la comédie de Jeff Hare, Checking Out (2005), où il interprète le personnage du vieil acteur Morris Applebaum, avant de jouer sous la direction de Lee Tamahori dans Next (2007), y côtoyant Nicolas Cage, Julianne Moore et Jessica Biel.

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