C'est Trevor Nunn qui lui offre son premier rôle au cinéma dans le film d'époque Lady Jane, évocation des derniers jours de Lady Jane Grey, surnommée la reine de neuf jours, montée sur le trône d'Angleterre avant qu'elle ne soit décapitée.

Sa rencontre cette même année avec James Ivory est déterminante : il lui offre l'un des rôles principaux de Chambre avec vue en 1986, puis la retrouve le temps d'une apparition dans Maurice et dans Retour à Howards End en 1992, trois films inspirés par des romans de E. M. Forster. Cette collaboration avec le cinéaste lance sa carrière.

Son teint pâle et son allure d'héroïne victorienne lui permettent de figurer au casting de nombreux films historiques comme La Nuit des rois, pour lequel elle retrouve Trevor Nunn, Hamlet ou encore Frankenstein, de Kenneth Branagh.

La comédienne travaille avec des réalisateurs prestigieux, marchande de tableaux chez Woody Allen (Maudite Aphrodite), jeune femme atteinte d'une grave maladie tombant amoureuse malgré elle chez Paul Greengrass (Envole-moi), nihiliste amoureuse chez David Fincher (Fight Club). En 1997, la critique salue unanimement sa prestation dans Les Ailes de la colombe de Iain Softley, pour laquelle elle reçoit une nomination à l'Oscar de la meilleure actrice.

En 2001, elle incarne un primate évolué dans La Planète des singes, de Tim Burton. Elle devient alors la fiancée et la muse du cinéaste, qui la fait jouer une sorcière dans Big fish, la mère du héros de Charlie et la chocolaterie ou lui demande de donner de la voix à une défunte mariée dans le film d'animation Les Noces funèbres. Forte de cette expérience dans le doublage, elle prête également sa voix à Lady Tottington dans Wallace et Gromit : Le Mystère du Lapin-garou. N'hésitant pas à participer à des projets audacieux, elle donne la réplique à Aaron Eckhart dans Conversation(s) avec une femme, film indépendant utilisant le principe du split screen sur toute sa durée.

En 2006, elle fait partie du jury du 59e Festival de Cannes, sous la présidence de Wong Kar-wai. En 2007, elle est choisie pour interpréter le rôle de Bellatrix Lestrange, dans Harry Potter et l'Ordre du phénix de David Yates. En 2007, elle tournera à nouveau pour son conjoint, aux côtés de Johnny Depp et Alan Rickman dans la comédie musicale Sweeney Todd. Elle joue le rôle de la Reine de Cœur dans la reprise d'Alice aux pays des merveilles, film réalisé par Tim Burton et sorti dans les salles en mars 2010 et reprend son rôle de Bellatrix Lestrange dans Harry Potter et le Prince de sang-mêlé et Harry Potter et les Reliques de la Mort parties 1 et 2 de David Yates. Dernièrement, elle a joué dans Le Discours d'un roi de Tom Hooper, sorti début 2011.

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